neurosciencereview.eu

  • Increase font size
  • Default font size
  • Decrease font size
Chirurgia padaczki

dr n. med. Marek Szczerbicki - Chirurgiczne leczenie padaczki. Epilepsy surgery.

Streszczenie

W pracy przedstawiono możliwości chirurgicznego leczenia padaczki lekoopornej. Na podstawie literartury oraz doświadczeń własnych można stwierdzić, że jest to skuteczna metoda leczenia w przypadkach nie poddających się leczeniu farmakologicznemu oraz o ciężkim przebiegu klinicznym. Osobną grupę stanowią chorzy z padaczką objawową, u których z przyczyn etiologicznych leczenie zachowawcze jest nieskuteczne. Wprowadzenie nowych technik neurodiagnostycznych i modyfikacji leczenia operacyjnego leżą u podstaw dobrego efektu leczenia operacyjnego padaczki.

Słowa kluczowe: Padaczka lekooporna, chirurgiczne leczenie padaczki.

 

Summary:      A review of methods applied in surgical treatment of refractory epilepsy is presented. Based on literature assessment and own experience we found surgical procedures to be very effective in cases of drug resistant and severe epilepsy. In a group of patients with symptomatic onsets a pharmacological treatment is ineffective due an etiological reasons. Advent of CT/MR diagnostic procedures and improvement in surgical techniques lies in basis better postoperative results.Key words: Drug refractory epilepsy, epilepsy surgery  

Wstęp

Padaczka jest jedną z najwcześniej opisywanych chorób w historii ludzkości. Wiadomości o tej chorobie pojawiają się w źródłach pisanych sprzed 5 tysięcy lat – papirusy Ebersa i Smitha oraz zapisy prawne dotyczące chorych na padaczkę zawarte w kodeksie Hammurabiego.

Jednakże dopiero Hipokrates (460-375 p.n.e.) w znanym dziele „O chorobie świętej” orzekł, że padaczka jest chorobą „ciała, a konkretnie mózgu”. Pomimo tytułu uważał, że padaczka jest spowodowana naturalnymi przyczynami. Opisał wiele rodzajów napadów padaczkowych, prowadził autopsje, opisał skrzyżowanie dróg ruchowych. Wspominał również o możliwości leczenia na drodze kraniotomii. Galen (130-210) wprowadził pojęcie „aury”.

W okresie średniowiecza wiedza o chorobie poszła w zapomnienie, a padaczka stała się ponownie stanem opętania. Koniec wieku XVIII i wiek XIX to postęp neurofizjologii, neurologii i neuropatologii, a padaczka stała się przedmiotem szczególnych badań wyjaśniających jej patogenezę.Za właściwego prekursora operacyjnego leczenia padaczki uważa się Wiktora Horsleya. W 1886 roku po przygotowaniu przez Jacksona operował młodego chorego z padaczką pourazową. Przyczyną była blizna glejopochodna w okolicy czołowej, a efekt leczenia był niezwykle obiecujący. Dało to asumpt do dalszych operacji szczególnie skutecznych w padaczce pourazowej. (1) W innych przypadkach efekty nie były tak spektakularne – usuwano torbiele pajęczynówkowe (Kocher, Dandy), podcinano korę mózgu lub usuwano jej fragmenty podpjęczynówkowo (topektomia), wykonywano również zabiegi ganglionektomii i sympatektomii tętnic szyjnych w przypadkach podejrzanych o tło naczyniopochodne (Alexander).Przełomem w diagnostyce, a później w leczeniu operacyjnym padaczki było wprowadzenie elektroencefalografii (Berger 1928). Twórcą chirurgii padaczki był Wilder Penfield z Instytutu Neurologicznego w Montrealu. (2)W Polsce początki leczenia operacyjnego padaczki związane są z osobą Jerzego Choróbskiego, który jako uczeń Penfielda od 1957 roku wykonywał te operacje z udziałem neurofizjologa profesora Tadeusza Baci oraz profesora Lucjana Stępnia i Jerzego Bidzińskiego w latach późniejszych. (3)Rozwój metod diagnostycznych, a szczególnie wprowadzenie tomografii komputerowej i rezonansu magnetycznego umożliwiło bardziej bezpiecznie wykonywanie zabiegów chirurgicznych.W minionych dekadach stosowano różne metody leczenia, ale zawsze były one mało skuteczne lub ich efektywność była przemijająca (oziębianie mózgu, elektrostymulacja móżdżku, stereotaktyczne niszczenie ciała migdałowatego i pola Forela).W ostatnich latach wprowadzono nowe metody leczenia: stymulacja nerwu błędnego i przecięcie przedniej części spoidła wielkiego, wielokrotne przecięcia kory mózgu (MST), głęboka stymulacja mózgu (DBS). 

Wskazania do chirurgicznego leczenia padaczki

W ciągu ostatnich 15 lat na całym świecie obserwuje się szybki przyrost liczby wykonywanych operacji w leczeniu padaczki. Już  w 1994 roku J.Engel zauważył trzykrotne zwiększenie liczby zabiegów w USA w ciągu poprzedzających 6 lat. (4) 

Wprowadzenie nowych technik diagnostycznych i operacyjnych daje nowe możliwości w leczeniu chorych dotychczas nie branych pod uwagę w analizie przedoperacyjnej.

 Wśród podstawowych czynników takiej analizy należy wymienić-       Początek i czas trwania choroby (istotne znaczenie ma czynnik etiologiczny, możliwy do określenia przy użyciu nowych metod diagnostycznych np. MR).-       Przebieg i skuteczność dotychczasowego leczenia ( od szeregu lat stosuje się zasadę lekoporności padaczki o ile zastosowany lek nie zmniejsza w istotny sposób napadów w ciągu 2 lat lub trzeci kolejny lek nie przynosi spodziewanego efektu terapeutycznego)-       Lokalizacja ogniska padaczkorodnego oraz jego stosunek do ośrodków korowych-       Wpływ napadów padaczkowych na rozwój psychiczny i społeczny Lokalizacja i rodzaje leczenia operacyjnego w oparciu o dane J. Engela z USA przedstawiono w tabeli

Rodzaj zabiegu

Odsetek
Lobektomia skroniowa59
Usuniecie hipokampa7
Resekcje pozaskroniowe13
Lezjonektomia5
Hemisferektomia i rozległa resekcja wielopłatowa5
Callozotomia10
Razem100

Kwalifikacja chorych z padaczką skroniową jako najczęściej występującą do leczenia operacyjnego poprzedzona musi być szczegółową analizą następujących czynników.

Historia choroby.

Drgawki gorączkowe w wywiadzie, padaczka w wywiadzie rodzinnym, początek choroby w drugiej połowie pierwszej dekady życia, aury występujące jako jedyny objaw, rzadko napady wtórnie uogólnione, napady zwykle słabe do okresu dojrzewania.

Obraz kliniczny.

Aura - zazwyczaj obecna, najczęściej jako objawy epigastryczne, obecne również inne objawy autonomiczne lub psychiczne, zaburzenia emocjonalne, rzadziej objawy węchowe czy smakowe.Napady częściowe, złożone – zwykle zaczynają się reakcją zatrzymania i zapatrzeniem, występują automatyzmy oralne, automatyzmy złożone, czasami usztywnienie przeciwstronnej kończyny górnej.Okres ponapadowy – dezorientacja, zaburzenia pamięci świeżej, amnezja samego napadu, dysfazja o ile ognisko znajduje się w okolicy ośrodka mowy.

Badanie neurologiczne.

Zazwyczaj nie stwierdza się objawów nieprawidłowych w okresie międzynapadowym. Czasami pogorszenie pamięci świeżej.

Encefalografia

Jedno lub obustronne iglice z najwyższą amplitudą w odprowadzeniach przypodstawnych, stałe lub okresowe fale wolne w MTA (mesial temporal area), wyładowania w EEG występują jednocześnie z napadami częściowymi, złożonymi, początkowo wyładowania o częstości 5-7 Hz, czasami propagacja na stronę przeciwną.

Diagnostyka strukturalna i funkcjonalna.

Rezonans magnetyczny – mniejsze wymiary struktur hipokampa, mniejsza objętość płata skroniowego, poszerzenie rogu skroniowego. PET – obniżenie metabolizmu w fazie międzynapadowej z objęciem tożstronnie wzgórza i jąder podstawy.   SPECT – obniżenie perfuzji w płacie skroniowym w okresie międzynapadowym i przemienne wzmożenie-obniżenie perfuzji w okresie okołonapadowym.   Testy neuropsychologiczne – specyficzne zaburzenia pamięci.   Badania uzupełniające – elektroencefalografia z prowokacją farmakologiczną (Brietal), somatosensoryczne potencjały wywołane w ocenie lokalizacji korowych ośrodków ruchowych i czuciowych.

Informacje uzupełniające i różnicujące.

Ciężki uraz głowy, przebyte zapalenie opon i mózgu, inne choroby.Istotne zaburzenia poznawcze w badaniu neuropsychologicznym.Międzynapadowy deficyt neurologiczny, podejrzenia guza mózgu.Padaczka uogólniona w EEG.Ogniskowe uszkodzenie OUN w badaniu rezonansu magnetycznego.   

Metody chirurgicznego leczenia padaczki

 W zakresie chirurgicznego leczenia padaczki wyróżniamy trzy główne ich rodzaje: zbiegi resekcyjne, zabiegi rozłączeniowe i neurostymulacje. 

Zabiegi resekcyjne

Zabiegi resekcyjne stanowią największy odsetek wszystkich operacji i w głównej mierze dotyczą płata skroniowego. W ciągu ostatnich lat liczba chorych z lekooporną padaczką skroniową kwalifikowanych do leczenia operacyjnego wyraźnie wzrosła, głównie jako efekt wprowadzenia do diagnostyki rezonansu magnetycznego. W szeregu przypadkach stwierdzano w MR przeglądowym i wolumetrycznym organiczną patologię w obrębie kompleksu hipokampa i płata skroniowego, co w dużej mierze wyjaśniało niską skuteczność leczenia farmakologicznego. We wcześniejszych opracowaniach uważano również, że płat skroniowy, a głównie jego przyśrodkowa część posiadając szczególne unaczynienie jest wrażliwa na niedotlenienie, a co za tym idzie posiada podwyższoną gotowość do reakcji bioelektrycznych powodujących wyładowania padaczkowe. Nadal jednak u 2/3 chorych nie stwierdza się zmian morfologicznych. (5)

Wszyscy chorzy operowani są w standardowy sposób: znieczulenie ogólne, ułożenie na półboku, kraniotomia skroniowa z możliwością poszerzenia do skroniowo-ciemieniowo-czołowej o ile w badaniach przedoperacyjnych stwierdzono ekstrapolację wyładowań na okolice sąsiednie. Poszerzenie otwarcia kostnego stosuje się również o ile przewidujemy wykonanie lokalizacji zakrętu przed i zaśrodkowego. W pierwszym etapie usuwany jest płat skroniowy w zakresie uzależnionym od dominacji półkulowej strony operowanej. Przed i po resekcji wykonywane jest badanie elektrokortykograficzne (ECoG) rejestrowane w sposób cyfrowy. W drugim etapie wykonuje się badanie elektroda paskową z powierzchni hipokampa i o ile to konieczne usuwa tę strukturę. Na koniec ponowne badanie z kory mózgu na granicy resekcji monitoruje ewentualną obecność ognisk satelitarnych. W zależności od ich lokalizacji wykonuje się dodatkowe procedury jak topektomia lub/i zabieg Morrella, czyli podcięcia kory mózgu (ang. multiple subpial transection, MST). Płat skroniowy oraz hipokamp poddawany jest rutynowo badaniu neuropatologicznemu. 

Zabiegi resekcyjne w obrębie płata czołowego stanowią zazwyczaj około 10% wszystkich resekcji ogniskowych. Płat czołowy jest objętościowo największym w mózgu i zawiera obszary korowe do przodu od bruzdy środkowej (zakręt przedśrodkowy z korowymi ośrodkami ruchowymi, pole przedruchowe, pola przedczołowe i przypodstawnie ruchowy obszar mowy w półkuli dominującej). Kora przedczołowa jest odpowiedzialna za wyższe czynności psychiczne i dopiero jej obustronne uszkodzenie powoduje trwałe zaburzenia tych funkcji. Daje to możliwość dość rozległego działania chirurgicznego w tej okolicy bez obawy uszkodzenia funkcji. Najczęstszą przyczyną padaczki czołowej są urazy głowy i urazy okołoporodowe. Badanie EEG zazwyczaj wykazuje jednostronne zmiany o typie ogniskowym (fale wolne lub ostre) często z uogólnianiem się na okolice skroniowe. Klinicznie natomiast obserwowano napady uogólnione lub częściowe złożone, rzadziej wtórnie uogólnione, napady nieświadomości czy wegetatywne.Zabieg klasycznej resekcji czołowej polega na usunięciu droga kraniotomii przedniej części płata czołowego (5-7 cm od bieguna i 3 cm od podstawy), aczkolwiek możliwe jest ograniczenie zakresu resekcji zależnie od zmian wykazanych w ECoG. U chorych z ogniskiem w okolicy ruchowej i przedruchowej obligatoryjnie stosuje się mapowanie korowego pola ruchowego przy pomocy somatosensorycznych potencjałów wywołanych. Zabieg w polu ruchowym ogranicza się do podcięć kory mózgu wg Morrella  przy stałym monitoringu ECoG. Niejednokrotnie wykonuje się zabieg kombinowany, a więc klasyczną lub ograniczoną resekcję i MST. 

Zabiegi resekcyjne w obrębie płata ciemieniowego są jeszcze rzadsze i oscylują w granicach 3-4%. Ta okolica to ważny czynnościowo zakręt zaśrodkowy odpowiedzialny za czucie oraz w półkuli dominującej pole Wernicke’go na granicy z płatem skroniowym stanowiące czuciową reprezentację mowy. Obraz kliniczny padaczki ciemieniowej to napady częściowe proste lub rzadziej wtórnie uogólnione, częściowe złożone czy toniczno-kloniczne.W badaniu EEG stwierdzano zmiany ogniskowe w postaci fal ostrych lub wolnych często ulegające uogólnieniu w kierunku płata czołowego lub skroniowego.W trakcie zabiegu wykonywano kraniotomię i resekcję kory, niejednokrotnie stwierdzając już makroskopowo patologię organiczna (blizna glejowa, guz, naczyniak). Tylko u ok. 10% chorych nie obserwowano zmian strukturalnych śródoperacyjnie. Podobnie jak w resekcjach w płacie czołowym i tu wykorzystywano somatosensoryczne potencjały wywołane w celu lokalizacji zakrętu zaśrodkowego oraz stosowano MST w przypadku lokalizacji zmian ECoG w korowej reprezentacji czucia. 

Zabiegi resekcyjne w przebiegu padaczki potylicznej należą do najrzadszych, bowiem samo występowanie wyładowań ogniskowych o tej lokalizacji nie przekracza 2-3 % wszystkich chorych. Nie znaleziono jednoznacznej przyczyny tego zjawiska – nie wykluczone, że płat potyliczny jest najmniej narażony na urazy i zaburzenia ukrwienia lub rzadziej lokalizują się tam zmiany organiczne. Również przebieg samej postaci klinicznej choroby i rodzaj napadów może być mylący i mieć charakter skroniowy lub nieokreślony. Czysta postać korowa z zaburzeniami wzrokowymi jest niezwykle rzadka. Potwierdza to również czasami długotrwała diagnostyka EEG – u wszystkich chorych obserwowano zmiany o charakterze wyładowań napadowych w okolicy potylicznej z tendencją do uogólniania u większości.Również badania CT/MR u ponad połowy chorych wykazały tło organiczne choroby (głównie blizna glejopochodna). Leczenie operacyjne polega na resekcji całego płata potylicznego lub jego fragmentów pod kontrola obrazu ECoG. W każdym przypadku należy zakładać uszkodzenie wzroku chorego w postaci ograniczeń pola widzenia. 

Zabiegi resekcyjne wielopłatowe stanowią zazwyczaj do 10% wszystkich chorych operowanych z powodu padaczki lekoopornej. W trakcie diagnostyki EEG stwierdza się u większości chorych wyładowania uogólnione, a w analizie etiologii dominuje uraz zewnętrzny i okołoporodowy oraz neuroinfekcja.

Zabieg resekcji wielopłatowej przeprowadza się według zasad wcześniej przedstawionych i u przeważającej większości jednoetapowo.. W nielicznych przypadkach zabieg jest dwuetapowy licząc na poprawę po pierwszym lub drugi etap jest traktowany jako poszerzenie resekcji początkowo jednopłatowej, choć w ocenie pooperacyjnej niedostatecznie skutecznej.U około 2/3 chorych wykonuje się zabiegi dwupłatowe, a u pozostałych trzypłatowe. (6) 

Zabiegi uszkadzające w obrębie ogniska padaczkorodnego powstałego na tle obecnej tam zmiany strukturalnej mózgu określa się mianem lezjonektomii. Zmiany w OUN to głównie naczyniaki i naczyniaki jamiste, zaburzenia organizacji kory mózgu (dysplazja korowa, heterotopia), nisko zróżnicowane guzy (glejaki, hamartoma). (7)Ograniczenia operacyjne dotyczą głównie lokalizacji zmian – ich położenie w korze ośrodkowej, czyli w tzw. okolicach elokwentnych mózgu. Operacyjne leczenie ma na celu bezpieczne usunięcie zmiany lub uszkodzenie dróg szerzenia się wyładowań padaczkowych. Niejednokrotnie wybór metody określany jest ad hoc w trakcie operacji. Niemal u wszystkich tych chorych konieczne jest zastosowanie somatosensorycznych potencjałów wywołanych, testów na dominację półkulowa, a w technice operacyjnej - zabiegu MST. 

Zabiegiem resekcyjnym o największym zakresie jest natomiast klasyczna lub ograniczona hemisferektomia stosowana w leczeniu ciężkich form padaczki. Hemisferektomia jest stosowna w leczeniu rozległych nowotworów mózgu (Dandy, 1923) i w przypadkach tzw. porażeń dziecięcych (MPDz) przebiegających z niedowładem lub porażeniem połowiczym, napadami padaczkowymi oraz zahamowaniem rozwoju umysłowego.W 1983 Rasmussen przedstawił modyfikację hemisferektomii – zabieg ograniczony jest do resekcji płata skroniowego, okolicy czuciowo-ruchowej, przecięcia przedniej części spoidła wielkiego i podcięciem płata czołowego i ciemieniowego. Zabieg ten poprawił nieco wyniki, chociaż u dzieci nadal stosowana jest również metoda klasyczna resekcji półkuli. (8)Należy zwrócić uwagę, że rozległość operacji wyraźnie odbiła się na śmiertelności okołooperacyjnej, która sięga 20%. Lepsze wyniki uzyskano u chorych z wyraźną asymetria półkul w badaniach neuroobrazowych i jednostronnych zmianach ogniskowych w zapisie EEG. 

Zabiegi rozłączeniowe

Callozotomia, czyli przecięcie długich włókien kojarzeniowych przebiegających przez spoidło wielkie stosowane jest od 65 lat w leczeniu padaczki uogólnionej lekoopornej. Mechanizm tej procedury polega na przerwaniu bioelektrycznych wyładowań szerzących się z jednej półkuli do drugiej, głównie w obrębie włókien kojarzeniowych i ruchowych. Po wielu latach obserwacji zabieg ten uznawany jest jako operacja paliatywna, której celem jest złagodzenie napadów padaczkowych przez zmniejszenie ich ciężkości, ograniczenie zakresu lub zmianę ich charakteru. Dotyczy to chorych tzn. ciężka postacią padaczki z upadkiem lub napadami toniczno-klonicznymi. Tylko u połowy chorych udaje się ustalić etiologię (najczęściej jest to uraz okołoporodowy). U części pacjentów dodatkowo obserwowano mierne lub znaczne opóźnienie rozwoju psychoruchowego.

Technika zabiegu polega na wykonaniu kraniotomii czołowo-pośrodkowej przeciwstronnie do półkuli dominującej i po przejściu przez szczelinę międzypółkulową dociera się do powierzchni spoidła wielkiego. Cięcie prowadzi się w linii pośrodkowej na długości ok.4 cm. W trakcie zabiegu wykonywano ECoG przed i po przecięciu spoidła. (9)

Zabiegi neurostymulacyjne

Stymulacja nerwu błędnego stosowana jest w przebiegu padaczki lekoopornej od 1997 roku. Zabieg polega na wszczepieniu podskórnie generatora oraz elektrod stymulujących nerwy błędne. Zabieg wykonywany jest u chorych powyżej 8 roku życia w znieczuleniu ogólnym lub miejscowym. Generator nowego typu zaopatrzony jest w baterię o trwałości 6-11 lat.Mechanizm przeciwpadaczkowy stymulacji nerwu błędnego nie jest do końca poznany. Przypuszcza się wpływ stymulacji struktur nerwu błędnego (włókna mielinowe i bezmielinowe) bezpośrednio na jądro pasma samotnego, a stąd w kierunku układu limbicznego i wyspy. (10)

Inne zabiegi neurostymulacyjne to stymulacja elektryczna półkul móżdżku, w chwili obecnej praktycznie o znaczeniu historycznym oraz głęboka stymulacja mózgu (DBS) – metoda nowatorska, ale ze względu na znaczne koszty materiałowe praktycznie nie do stosowania w naszych warunkach. Również jeszcze dość mało znana na świecie pod kątem efektywności w dłuższych obserwacjach. Od kilku lat ttrwaja badania nad wprowadzeniem korowych elektrod do stymulacji okolic padaczkorornych na korze mózgu (Medtronic).

 

Efektywność leczenia operacyjnego

Czynnik ten ma szczególne znaczenie w metodach resekcyjnych i rozłączeniowych, które z założenia są nieodwracalne. Stosowana jest powszechnie skala oceny pooperacyjnego efektu przeciwpadaczkowego wprowadzona przez Engela. Jako wynik bardzo dobry uznaje się brak napadów (niektórzy autorzy nie wliczają tu sporadycznie występującej aury). Jako wynik dobry uznaje się występowanie pojedynczych napadów w roku, zwykle znacznie łagodniejszych niż przed operacją. Wynik mierny to pojawiające się napady, ale ok. 50% rzadziej niż przed operacją lub o mniejszym nasileniu. Efekt zły to brak poprawy lub nieznaczne tylko zmniejszenie częstości napadów. (2)

Skala ta może być nieco modyfikowana w zależności od grup chorych i specyfiki różnych postaci padaczki.

Przy założeniu, że leczeniu operacyjnemu poddawani są chorzy z padaczka lekooporna i padaczką o ciężkim przebiegu aktualnie osiągane wyniki w ośrodkach neurochirurgicznych można uznać za dobre i bardzo dobre. W wielu opracowaniach efekt dobry i bardzo dobry uzyskano u 70-80% chorych.

Efekty nieco mniejsze i zmienne w czasie obserwuje się po operacji callozotomii, aczkolwiek należy pamiętać, że jest to zabieg o charakterze paliatywnym.

 

Nowe możliwości w leczeniu padaczki 

Zupełnie nowe technologie coraz częściej są rozważane jako kolejny etap w postępie leczenia padaczki. Największe możliwości stwarza technika bezpośredniego do ogniska podawania leku, również przy zastosowaniu nanotechnologii. Na bierząco można śledzić aktualności w tym zakresie w zakładce TERAPIA XXI wieku.

 

dr n. med. Marek Szczerbicki 

 Literatura  

  1. Horsley VP.: Brain surgery. B. Med. J., 1886,2,: 670-675 
  2. Penfield W.: Pitfals and success in surgical tretment of focal epilepsy. Brit. Med. Journal, 1958, 1 : 669-672
  3. Bidziński J.: Historia operacyjnego leczenia padaczki. Neurol.Neurochir.Pol., 1998 Supl.2:13-18 
  4. Engel J Jr.: Epilepsy surgery. Curr.Opinion in Neurol., 1994,7: 140-147
  5. Falconer MA.: The significance of surgery for temporal lobe epilepsy in childchood and adolescence. J.Neurosurgery, 1970, 33,: 233-242
  6. Patil AA.: Surgical treatment of intractable seizures with multilobar or bihemispheric seizure foci (MLBHSF). Surg. Neurol., 1997, 47,1:72
  7. Taylor D.: Focal dysplasia of the cerebral cortex in epilepsy. J. Neurol. Neurosurg. Psych., 1971, 34: 369-389
  8. Rasmussen T.: Hemispherectomy for seizures revisted. Can. J. Neurol. Sci., 1983; 10:71-78
  9. Van Wagenen WP, Herren RY.: Surgical division of the commisural pathways in the corpus callosum. Arch. Neurol. Psych., 1940, 44: 740-759
  10. Zwoliński P., i in.: Leczenie chirurgiczne lekoopornej padaczki metodą  stymulacji nerwu błędnego. Doświadczenia własne u 23 chorych. Neurol. Neurochir. Pol.,  2004, 38, 3: 161–169

 

3-D Rekonstrukcja Obrazu Mózgu i Śródoperacyjna Nawigacja w Chirurgicznym Leczeniu Padaczki u Dzieci

Three-Dimensional Reconstruction and Surgical Navigation In Pediatric Epilepsy SurgeryAlexandra Chabrerie, M.S.1,3 Fatma Ozlen, M.D.1,3, Shin Nakajima, M.D.1,3, Michael E. Leventon, S.M.2, Hideki Atsumi, M.D.1,5, Eric Grimson, PhD2, Erwin Keeve, Ph.D.1, Sandra Helmers, M.D.4, James Riviello Jr, M.D. 4, Gregory Holmes, M.D.4, Frank Duffy, M.D.4, Ferenc Jolesz, M.D.,1 Ron Kikinis, M.D.1, Peter McL. Black, M.D., Ph.D.3

1 Surgical Planning Laboratory, Department of Radiology, Brigham and Women's Hospital, Harvard Medical School, Boston, MA
2 Artificial Intelligence Laboratory, Massachusetts Institute of Technology, Cambridge, MA
3 Division of Neurosurgery, Brigham and Women's Hospital, Children's Hospital, Harvard Medical School, Boston, MA
4 Department of Neurology, Children's Hospital, Harvard Medical School, Boston, MA.
 
 

Please address correspondence to:

Alexandra Chabrerie M.S.
Surgical Planning Laboratory
MRI Division, Department of Radiology, L1-Room 088
Brigham and Women's Hospital
75 Francis street
Boston, MA 02115
e-mail: This e-mail address is being protected from spambots. You need JavaScript enabled to view it

Key Words: epilepsy surgery, MRI, 3D reconstruction, subdural grids and strips

 

Abstract:
We have used MRI-based three-dimensional (3D) reconstruction and a real-time, frameless, stereotactic navigation device to facilitate the removal of seizure foci in children suffering from intractable epilepsy. Using this system, the location of subdural grid and strip electrodes is recorded on the 3D model to facilitate focus localization and resection. Ten operations were performed, including two girls and eight boys ranging in age from 3-17, during which 3D reconstruction and surgical instrument tracking navigation was used. In all the cases, the patients tolerated the procedure well and showed no post-operative neurological deficits. We believe this to be a valuable tool for a complete and safe resection of seizure foci, thereby reducing the incidence of post-operative neurological deficits and significantly improving the overall quality of life of these patients.
 

Introduction:

Although most children suffering from epilepsy have a good prognosis for remission, a small percentage of cases are resistant to conventional Anti-Epileptic Drugs (AED's). For these patients, surgical intervention for seizure focus removal to stop the seizures and to prevent further brain injury provides great hope [1]. Epilepsy surgery as a treatment for intractable epilepsy has recently gained great interest. As a result, efforts to refine the procedures involved have increased tremendously. The use of subdural grid and strip electrodes in chronic monitoring of the Electroencephalogram (EEG) have become more widely used as a means of accurately obtaining the necessary localization of the focus with a minimum morbidity [2]. Using the chronically implanted subdural electrodes which are placed directly on the brain surface, the epilepsy investigator can record a series of both ictal and interictal recordings, with ample time for a complete and precise mapping [3]. In addition, cortical stimulation for localizing an epileptic focus also determines its relation to eloquent areas and surrounding cortical function [4].
Magnetic Resonance Imaging (MRI) is essential for all patients undergoing epilepsy surgery as it has been demonstrated to be the most reliable neuroimaging procedure in patients with partial or localized epilepsy [5]. For several years, we have been making computerized, 3D reconstructions of MRI scan data obtained pre-operatively for surgical planning [6] and intraoperative navigation. We have recently developed a novel neurosurgical navigator in which medical image registration and instrument tracking automatically establishes correspondence between the medical images from MRI scans, the three-dimensional model and the actual patient environment [7]. Using this type of intraoperative guidance, medical instruments acting on the patient are localized in the 3D coordinate frame of the MRI imagery. Consequently, the surgeon is allowed to view a patient and at the same time display, in exact alignment, that view and all other surrounding internal structures on both the reconstructed model and three views on the original MRI scans. Most importantly, any point may be recorded and displayed on the 3D model as an arrow or simple dot (see Figure 3).

      We have combined the functional diagnostic tools including EEG results and subdural strip and grid electrodes results, with real-time, intra-operative imaging and 3D reconstruction to increase the precision of localization and subsequent resection of seizure foci. The 3D models constructed from pre-operative MRI scans allow pre-operative surgical planning as well as intraoperative navigation. The latter is used as guidance for the surgeon to the correct location of the abnormality and to establish its boundaries for safe resection without affecting neighboring areas and decreasing the invasion of eloquent cortex. Most importantly, it allows the recording of the subdural grid and strip electrode positions on the 3D model and as a result, provides an accurate, 3D visualization. As a result, a precise functional and structural map of the patient's brain is created and used for pre-operative planning and intraoperative navigation, thus ultimately increasing the accuracy localization of the focus and decreasing the likelihood of post-operative neurological deficits.
 

 Methods:
Patients: 3D reconstructions using MR images were created and used for surgical planning in 10 pediatric patients (ages 3 -18 yrs; 2 girls and 8 boys), all suffering from intractable seizures.

Subdural grid and strip placement: Criteria for surgical intervention and investigation using cortical surface electrodes included intractable seizures and a unilateral focus that is believed to be cortical, temporal or extra-temporal. The grid and strip electrodes most often used initially are in a 32 or 64 contact grids with either a 4x8 or 8x8 electrode array (AdTech Medical Instruments; Racine, Wisc., USA) and were modified depending on the result of the pre-operative assessment or operative limitations. Surface recordings of each electrode on the grid are recorded in the operating room to ensure good contact with the brain surface prior to closure.

MR data acquisition and transfer:  The MR data were obtained by a 1.5 Tesla MR unit (Signa; GE Medical Systems, Milwaukee, WI). A series of 124 images of post-contrast, 3D SPGR (ie: Spoiled Gradient Recalled acquisition in the steady-state, 1.5 mm thickness, 256x256 matrix of 220-240 mm FOV) were obtained. An MR angiogram in either the axial or the sagittal plane for 3D reconstruction of the vasculature was used. The velocity encoding (VENC) was chosen according to the specific pathology. For cortical/subcortical tumors, we chose 20 cm/sec VENC to visualize small cortical vessels. For arterial information, we used 60 cm/sec. The data were digitally transferred to the Sun computer workstation (SPARC  station 20; Sun Microsystems, Inc., Mountain View, CA) via a computer network.

Image processing: Each image was pre-processed to reduce noise using anisotropic diffusion filtering [8]. After pre-processing, a segmentation based on signal intensities and a voxel connectivity [9,10] was performed using one of the MR series (SPGR and MR angiogram). Imperfections in the 3D objects were corrected by manual editing. From these images, 3D objects of the skin, brain, vessels, focal lesion and ventricles were reconstructed using the marching cubes algorithm and a surface rendering method [9,10,11]. These objects were then integrated and displayed on a Sun computer workstation (Ultra-1; Sun Microsystems, Inc.) with a graphic accelerator (Creator 3D; Sun Microsystems Inc.) and 3D display software (LAVA; Sun Microsystems, Inc.). Using this program, each object may be rendered partially or completely transparent and oriented according to the viewer's choice. T2-weighted images and MR angiogram images can be registered to the base series (SPGR) using a multi-modal volume registration method by maximization of mutual information [37]. Each object may be individually colored to facilitate visualization.

Surgical Navigation System: For intra-operative navigation, a real-time, Light Emitting Diode-based (LED), frameless, stereotactic device developed in the laboratory was used. Prior to the beginning of surgery, a dynamic reference frame carrying three LED's (Image Guided Technologies, Inc.) is fixed next to the patient's head. A series of points from the patient's skin are recorded using an LED probe (Image Guided Technologies, Inc.). The information is tracked using an optical digitizer (Flashpoint 5000; Image Guided Technologies, Inc.). The points recorded in real space are then matched to the 3D model using a two stage process. An initial rough alignment is obtained by recording the real-space location of three points, then manually matching those points on the MRI model. This initial registration is refined by finding the optimal transformation that aligns all of the points onto the skin surface of the model  [7, 15]. Following the registration the surgeon is asked to point to a known area on the patient using the LED probe in order to confirm correspondence between the patient and the 3D model and MRI slices. During the surgery, the surgeon uses a sterile LED probe to point to any point on or inside the patient's brain. Any point may be recorded and displayed on the 3D model using an arrow or simple dot (see Figure 1).
 

Results and Illustrative cases:

      The ten patients were pre-operatively evaluated in the Surgical Planning Laboratory at Brigham and Women?s Hospital, Boston, MA. Their ages ranged from 3 to 18, including two females and eight males. The females included one left temporal lobectomy and one right frontal tuber removal. The males included one left subcortical tuber removal and callosotomy, one left temporal lobectomy and hippocampectomy, one right parietal lobe mass removal, one left frontoparietal focus removal, one temporal epilepsy, one hypothalamic hamartoma with gelastic seizures, one right frontal interhemispheric focus removal (Table1). The pre-operative and post-operative diagnosis was identical in all the patients. Seven out of ten remained seizure free post-operatively. One girl suffering from tuberous sclerosis still experienced seizures but different in pattern from those recorded pre-operatively. The young boy suffering from the same congenital disorder remained seizure free for approximately two months. The girl suffering from temporal lobe epilepsy showed atypical EEG readings during the initial evaluation and still had severe seizures post-operatively. None of the patients exhibited new post-operative neurological deficits.

      For all the cases, the 3D imaging allowed the accurate evaluation of the lesions' anatomic location and relationship with neighboring cortical functionally relevant areas. The following illustrative cases describes the applications of our system.

 Case 1
A seven year old boy with a one-year history of focal seizures and a lesion in the parasagittal posterior frontal lobe which on the MRI seemed consistent with hamartoma or dysplasia was admitted for subdural grid and strip placement and long-term monitoring. During the initial operation, 96 electrodes were applied directly to the cortical surface, including one posterior interhemispheric strip placed directly vertically down within the interhemispheric fissure posterior to the central sulcus and another placed anteriorly (Figure 1a & b). One frontal and one parietal grid were placed subdurally on the lateral surface of the posterior frontal and the parietal lobes respectively. The location of the electrodes was recorded on the 3D model using the LED probe (red dots). Electrographic monitoring detected that all episodes were identical and consisted of abrupt and simultaneous onset of low amplitude fast activity in electrodes F32 of the frontal grid and AI11 and AI12 of the anterior interhemispheric strip. Using these results and intra-operative navigation the lesion (green) was removed with careful motor and sensory monitoring. The patient tolerated the procedure well and has remained seizure free since then.

  
Figure 1a & b:   Three-dimensional reconstruction showing the position of the subdural electrodes. 96 electrodes were applied directly to the cortical surface, including a posterior and an anterior interhemispheric strip (red). Intraoperative recording of the parietal and frontal (purple) and interhemispheric electrodes was performed using the LED-probe. The lesion is shown in green, the ventricles are in blue.

Figure 2a & b: Coronal MRI showing no anatomically evident seizure foci. Fig 2b: Three-dimensional reconstruction based on the patient's MRI scan used for pre-operative planning and surgical guidance. The vessels are depicted in red, the ventricles in blue the hippocampus in green and the amygdala in purple.

Case 2

An 8 year old boy suffering from intractable seizures was examined. The MRI showed no apparent lesions. Previous EEG results suggested a left temporal origin for seizure which prompted the decision to insert subdural grids and strips on that area to refine the seizure focus area. The location of the grids and strips was recorded and used as a map during bedside stimulation. Cortical stimulation was performed through the indwelling grids and strip electrodes. A mild interference with language in the superior portion of the posterior portion of the left latero-temporal grid in a region corresponding to Broca's area. As a result, it was decided to conducted a left temporal lobectomy as well as hippocampectomy. The hippocampus was reconstructed, displayed on the 3D model for the and used for guidance during surgery (Figure 3). The patient tolerated the procedure well and remained seizure free post-operatively.
 
 
Figure 3: The interface displayed on the computer monitor during surgery. The position of the LED probe is simultaneously displayed on the 3D model (white arrow). The position on the corresponding MRI splices is displayed in the axial, sagittal and coronal planes. The position of the subdural electrodes is shown in red.

Case 3

A two and a half year old young girl with a history of tuberous sclerosis and cardiac disrrhythmia was admitted for seizure focus removal using subdural grids and strips and 3D reconstruction and navigation. A 32-contact grid was placed over the right lateral frontal region and an 8 contact strip was placed interhemispherically on the right frontal region. During the intracranial monitoring, it was noted that the seizure onset was localized to several contacts on the grid which were in the immediate region of the cortical tuber. Using 3D reconstruction and navigation, the tuber which was lying directly beneath the electrodes and which had been identified as the zone of epileptogenicity was removed (Figure 2). Following the operation, the patient remained free of post-operative neurological deficits with an MRI which showed a nice resection cavity.

 

Discussion:

The system described above provides a novel application for surgical navigation systems for epilepsy assessment and surgery. EEG investigation results are merged with MRI imaging, and 3D reconstruction, to offer a functional as well as structural map for guidance during epileptic focus resection.
For the evaluation of epilepsy cases, the EEG investigation remains the cornerstone for the localization of seizure foci [12]. Interictal as well as ictal epileptiform activity which include such abnormalities as sharp waves, spikes, focal slowing and asymmetries of beta activity are used for the localization [1]. However, it is common that the EEG results, clinical neuroimaging results and clinical findings are not congruent, in which case the procedure of subdural grid and strip evaluation become quite useful. These electrodes are used for the planning of a safe resection, especially if the source of epileptic activity is located near the eloquent cortex. In such a case, functional mapping of the area surrounding the lesion using successive electrical stimulation of the electrodes is also conducted. This type of procedure has been conducted routinely [13] and although it is associated with risks, for instance bleeding and infection, it is tolerated remarkably well by children [14].

     Because of the limitations of the surgeons' views of the brain prior to and during the surgery, they have had to create a mental picture of the lesion(s) and their spatial arrangement to neighboring structures using pre-operative EEG results and MRI scan data. By integrating the above, a physical map of the child's brain can be created, both for surgical planning and intraoperative navigation. The 3D models that are created pre-operatively in which each structure can be phased in and out, rotated in any direction and enlarged according to the view that is desired, essentially provide a means for the neurosurgical team to "look inside the brain". Moreover, the application of these models for intraoperative use, contributes to a higher definition of a lesion's location and margins. In addition, the possibility of recording the location of each electrode on the subdural grids and strips, on a model in which the brain is made more transparent and in which the lesion is labeled in a separate color, represents a great leap from the conventional two dimensional X-ray visualization.

The increased use of 3D-reconstruction [6, 15-24] and surgical navigation [25-30 and 33-36] have substantially influenced neurosurgery. Although numerous navigation systems have been widely used for epilepsy surgery, the ability to establish a correspondence between the subdural electrodes that are placed on the brain surface and on the 3D model has not yet been described. Conventional methods of viewing these grids and strips include X-ray films [1] which in turn do not allow proper assessment of the underlying soft tissue.

We have developed the routine use of 3D reconstructions in surgical navigation for seizure focus removal in epilepsy surgery. Pre-operatively, the 3D model is used for surgical planning [31, 17, 18] thus facilitating the evaluation of the surgical approach. Intraoperatively, this system enables recording of the subdural grid and strip electrodes directly on the 3D model. As a result, this model provides an intuitive way to visualize the electrodes which can easily be translated into the surgical field.

The fusion of several techniques routinely used in the operating room for neurological evaluation with imaging algorithms provides an optimal array of resources available for seizure focus evaluation and resection. The registration process, for instance, in which multiple MRI modalities including T1 and T2-weighted, pre and post-gadolinium injection and MR angiogram scans, can be fused together to generate the final 3D model [37], substantially increases the precision of the 3D model and positioning of the focus with neighboring structures. The visualization of blood vessels surrounding the focus provides a useful reference point for localization. Furthermore, areas which cannot be seen on T1-weighted images but which are seen on T2-weighted slices, may be combined on the same model for a more accurate map for navigation and resection.

During pediatric epilepsy surgery, the selectivity of resection is crucial, especially in foci near eloquent cortex. The ability to visualize the brain anatomy, seizure focus location and grid and strip electrodes in 3D provides an additional tool for focus localization and margin determination both pre- and intraoperatively. The fusion of modalities including EEG evaluation results, MRI scans, subdural electrode stimulation results and 3D reconstruction increases the selectivity of abnormal versus normal brain tissue and as a result, increases the likelihood of a favorable surgical outcome.

 

 

References:

1.Holmes GL: Intractable epilepsy in children. Epilepsia 37:14-27, 1996

2. Rosenbaum TJ, Laxer KD, Vessely M, Smith WD: Subdural electrodes for seizure
focus localization. Neurosurgery 19:73-81, 1986

3. Luders H, Lesser RP, Dinner DS, Morris HH, Hahn J, Freidman L, Skipper G, Wyllie
G, Friedman D: Localization of Cortical Function: New information from
extraoperative monitoring of patients with epilepsy. Epilepsia 28: S56-S65, 1988.

4. Cascino GD. Structural neuroimaging in partial epilepsy. Neurosurg Clin North Am
6:455-464, 1995.

5. Kikinis R, Gleason PL, Moriarty TM, Moore MR, Alexander E III, Stieg PE,
Matsumae M, Lorensen WE, Cline HE, Black PM, Jolesz FA. Computer-assisted
interactive three-dimensional planning for neurosurgical procedures. Neurosurgery
38:640-651, 1996

6. Leventon ME: A registration, tracking and visualization system for image-guided
surgery. MIT Master's Thesis, May 1997

7.Gerig G, Kubler O, Kikinis R, Jolesz FA: Nonlinear anisotropic filtering of MRI data.
IEEE Trans Med Imaging 11/2: 221-232, 1992
 
8. Cline HE, Dumoulin CL, Lorensen WE, Hart HR, Ludke S: 3D reconstruction of the
brain from magnetic resonance images using a connectivity algorithm. Magn Reson
Imaging 5:345-352, 1989

9.Cline HE, Lorensen WE, Kikinis R, Jolesz FA: Three-dimensional segmentation of
MR images of the head using probability and  connectivity. J Comput Assist
Tomogr 14: 1037-1045, 1990

10.Cline HE, Lorensen WE, Souza SP, Jolesz FA, Kikinis R, Gerig G, Kennedy TE : 3D
surface rendered MR images of the brain and its vasculature. Technical note J
Comput Assist Tomogr 14: 344-351, 1991

11.Engel J Jr: A practical guide for routine EEG studies in epilepsy: J Clin
Neurophysiol 1:109-42, 1984

12. Adelson PD, Black PMcL, Madsen JR, Kramer, U, Rockoff, MA, Riviello, JJ,
Helmer, SL, Mikati, M, Holmes, GL: Use of subdural grids and strip electrodes to
identify a seizure focus in children. Pediatr Neurosurg 22:174-180, 1995

13. Riviello JJ Jr, Kramer U, Holmes G, . Safety of invasive electroencephalic
monitoring: a comparison of adults and children. Neurology 43(suppl):A288, 1993

14. Grimson WEL, Ettinger, GJ, White SJ, Lozano-Perez T, Wells WM, Kikinis R. A
automatic registration method for frameless stereotaxy, image guided surgery, and
enhanced reality visualization. IEEE Trans Med Imaging 15:129-140, 1996

16. Gleason PL, Kikinis R, Altobelli D, Wells WM, Alexander E III, Black PMcL,
Jolesz FA :Video registration virtual reality for nonlikage stereotactic surgery.
Stereotact Funct Neurosurg 63:139-43, 1994

17. Nakajima S, Atsumi H, Kikinis R, Moriarty TM, Metcalf DC, Jolesz FA, Black
PMcL: Use of cortical surface vessel registration for image-guided neurosurgery.
Neurosurgery 41: 1209, 1997.
 
18. Nakajima S, Atsumi H, Bhalerao AH, Computer assisted surgical
planning for cerebrovascular neurosurgery. Neurosurgery 41:403-409, 1997

19.Kettenbach J, Richolt JA, Hata N, et al (1997) Surgical planning Laboratory: a new
challenge for radiology? Computer Assisted Radiology, Elsevier, Amsterdam (in
press)
 
20. Hu X, Tan KK, Levin DN, Galhatra S, Mullan JF, Hekmatpanah J, Spire JP: Three-
dimensional magnetic resonance images of the brain: application to neurosurgical
planning. J Neurosurg 72: 433-440, 1990


21. Aoki S, Sasaki Y, Machida Y, Ohkubo T, Minami M, Sasaki Y: Cerebral
aneurysms: detection and delineation suing 3D CT angiography. AJNR 13: 1115-
1120, 1992

22.Schwartz RB, Jones KM, Chernoff DM, Mukheyi SK, Khorasani T, Tice HM,
Kikinis R, Hooton SM, Stieg PE, Polak JF: Common carotid artery bifurcation:
evaluation with spiral CT work in progress. Radiology 185: 513-519, 1992


23.Castillo M, Wilson JD. CT angiography of the common carotid artery
bifurcation: Comparison between two techniques and conventional angiography.
Neuroradiology 36: 602-604, 1994

24. Schwartz, RB. Neuroradiology applications of spinal CT. Semin Ultrasound,
CT, MR 15: 139-147, 1994

25.Watanabe E, Watanabe T, Manaka S, Mayanagi Y, Takakura K. Three-dimensional
digitizer (neuro-navigator): New equipment of CT-guided stereotaxic surgery.
Surg Neurol 27: 543-547, 1987

26.Watanabe E, Mayanag1 Y, Kosugi Y, et al, Open surgery assisted by
neuronavigator, a stereotactic, articulated, sensitive arm. Neurosurg 28: 792-800,
1991
 
27. Kato A, Yoshimine T, Hayakawa T, et al. A frameless, armless navigational
system for computer assisted neurosurgery. Technical note. J Neurosurg 74: 845-
849, 1991
 
28.Barnett GH, Kormos DW, Steiner CP, et al. Intraoperative localization
using an armless, frameless stereotatic wand. J Neurosurg 78:510-514, 1993

29. Tan KK, Grzeszczuk R, Levin DN, et al. A frameless stereotactic
approach to surgical planning based on retrospective patient-image registration.
Technical note. J Neurosurg 79:296-303, 1993
 
30. Reinhardt HF, Hortsmann GA, Gratzl O. Sonic stereometry in microsurgical
procedures for deep-seated brain tumors and vascular malformations. Neurosurg
32:51-57, 1993

31. Barnett GH, Kormos DW, Steiner CP, et al Use of a frameless,
armless, stereotactic wand for brain tumor localization and three-dimensional
neuroimaging. Neurosurg 33:674-678, 1993
 
32. Golfinos JG, Fitzpatrick BC, Smith LR, et al. Clinical use of a frameless
stereotactic arm: results of 325 cases. J Neurosurg 83:197-205, 1995
 
33. Friets EM, Strohbehn JW, Hatch JF, et al. A frameless stereotaxic operating
microscope for neurosurgery. IEEE Trans Biomed Eng 36:608-617, 1989
 
34. Koivukangas J, Louhisalmi Y, Alakuijala J, et al. Ultrasound-controlled
neuronavigator-guided brain surgery. J Neurosurg 79:36-42, 1993

35. Laborde G, Gilsbach J, Harders A, et al. Computer-assisted localizer for
planning of surgery and intra-operative orientation. Acta Neurochi
(Wien)119:166-170, 1992

36. Robert DW, Strobehn JW, Hatch JF, et al. A frameless stereotaxic integration
of computerized tomographic imaging and the operating microscope. J Neurosurg
65:545-549, 1986
 
37. Wells WM III, Viola P, Atsumi H, Nakajima S, Kikinis R: Multi-modal volume
registration by maximization of mutual information. Medical Image Analysis
1:35-51, 1996.
 

Table 1
 

Case 
 Number 
 
Diagnosis Sex   AgeOutcome
Case1 Epilepsy M  7 No new seizures
Case 2Left frontal 
focus 
M10No new seizures 
Case 3 Left fronto- parietal 
focus 
3No new seizures
 Case 4Hypothala- 
mic 
Hamartoma 
M18No new seizures 
Case 5 Right Parietal 
focus 
M12No new seizures 
Case 6 Temporal 
 epilepsy 
M15No new seizures
Case 7Left temporal 
lobectomy 
M 8No new seizures
Case 8 Left temporal 
lobectomy
Severe seizures 
remaining 
Case 9 Tuberous 
sclerosis
M10Seizure-free for 
approx. two months post-operatively 
Case 10 Tuberous 
 sclerosis
F3Seizures                     remaining but different in pattern then during pre-operative evaluation